Dailės muziejaus įkūrimo idėja kilo XX a. pradžioje, kartu su pirmųjų lietuvių dailės parodų pristatymais (1907 m.) ir Lietuvių dailės draugijos veikla.

1921 m. Steigiamasis Seimas priėmė M. K. Čiurlionio galerijos įstatymą. Pagal architekto Vladimiro Dubeneckio parengtą projektą, prie Meno mokyklos pradėti statyti laikinieji M. K. Čiurlionio galerijos rūmai.

1925 m. dar nebaigtuose statyti rūmuose surengta jubiliejinė M. K. Čiurlionio darbų paroda.

1930 m., Vytauto Didžiojo 500-osioms mirties metinėms pažymėti, nuspręsta statyti naują muziejų (architektai V. Dubeneckis, Karolis Reisonas, K. Kriščiukaitis).

1936 m. statybų darbai buvo baigti, ir laikinoji M. K. Čiurlionio galerija perorganizuota į Vytauto Didžiojo kultūros muziejų. Jo rinkinių pagrindą sudarė Čiurlionio galerijos, Kauno miesto muziejaus ir Valstybinio muziejaus turtai. 1944 m. muziejus pavadintas Kauno valstybiniu M. K. Čiurlionio dailės muziejumi. 1969 m. naujame centrinių rūmų priestate (architektas Feliksas Vitas) įrengta M. K. Čiurlionio kūrinių galerija. 1997 m. M. K. Čiurlionio dailės muziejui suteiktas nacionalinio muziejaus statusas.